御祭神は宇迦之御魂大神(うがのみたまのおおかみ)。
徳川家康の孫にあたる松平直政が藩主として入国した翌年に藩内の安穏と繁栄を祈念して稲荷神社を創建、この地にあった若宮八幡宮を合祀して御城内稲荷八幡両社と称した。()

当社の式年神幸祭は通称「ホーランエンヤ」と呼ばれ、大阪天満宮（大阪市）の天神祭、厳島神社（広島県廿日市市）の管絃祭とともに日本三大船神事のひとつとされる。
その起源は、１６４８年に出雲国で大規模な凶作となり、当時の松江藩主の松平直政が城山稲荷神社の御神体を船に載せて阿太加夜神社まで運び、五穀豊穣を祈願したのが始まりとされる。当初は１０年周期で行われ、途中で１２年周期に変わったが、周期通りに執り行われないことも多かったという。()

祭礼は、城山稲荷神社から御神輿を船団でお運びする「渡御祭」、阿太加夜神社本殿で七日間の大祈祷が行われる中日に櫂伝馬踊りが奉納される「中日祭」、再び船団によって城山稲荷神社へと御神霊をお送りする「還御祭」の３つがある。
また文豪小泉八雲（ラフカディオ・ハーン）は堀ひとつ隔てたところに住んでいたので、よく当社を参拝し、今も残る石狐を珍しがって鑑賞したという。()