御祭神は素盞嗚尊(すさのおのみこと)、奇稲田姫命(くしいなだひめのみこと)、大己貴命(おおなむぢのみこと)。東京十社の一つ。
９５１年、武州豊島郡人次ヶ原（現在の赤坂４丁目一ツ木台地）に創建。１０６６年、関東に大旱魃(かんばつ)が発生、降雨を祈ると霊験があり、以来よく祭事が行われた。()

江戸時代になると幕府の尊信は篤く、第８代将軍徳川吉宗が１７２９年に現社殿を造営、翌年４月２６日に一ツ木台地から遷宮が行われた。以後第１４代家重まで歴代の朱印状が下府され、尊崇されていた。
なお現社地は、忠臣蔵・浅野内匠頭の夫人瑤泉院の実家である浅野土佐守邸跡で、大石内蔵助が討ち入り前に訪れて別れを告げたといわれている。()

明治以前の祭礼は、神社の宮神輿を氏子町赤坂２１ヶ町の山車１３台が警固の形をとって神領内を巡行していた。しかし、日枝神社・神田神社の祭りと同様、電線が張り廻るようになった街の変化や震災、戦災により山車巡行はなくなり、他の神社の山車は郊外の神社に売られたりして壊滅状態になった中、当神社の山車は江戸期の部材などが奇跡的に残存していることがわかった。
そして２００６年（平成１８年）にＮＰＯとして赤坂氷川山車保存会ができ、翌年の例大祭から氷川山車巡行が復活した。()