平安時代８６３年に神泉苑御霊会で祀られた崇道(すどう)天皇（桓武天皇皇太弟早良(さわら)親王）、伊予親王（桓武天皇皇子）、藤原吉子（伊予親王母）、藤原広嗣、橘逸勢、文屋宮田麻呂の六座に、吉備聖霊と火雷天神を加えた八座、八所御霊を出雲路（上京区）の地に奉祀したのが始まり。いずれも無実の罪などにより非業の死を遂げた人物で、疫病流行や天変地異はこの怨霊によるものと考えられ、それを鎮めるために御霊が祀られた。
当初は御靈神社（上御霊神社）の南にあったことから下御霊神社と呼ばれるようになった。１５９０年豊臣秀吉の命により現在の地に移転。()

現社殿は１７８８年（天明８年）の大火で旧社殿が焼失した後、再建されたもの。本殿は仮皇居の聖護院宮において造営された内侍所仮殿を１７９１年に移建したものである。本殿の前は切妻造の幣殿が、その前には更に唐破風造の拝所がつく。また幣殿からは南北に入母屋造の廊がのびている。拝所の前方に独立して建つ拝殿は１７９８年に造営されたものである。()