御祭神は八重事代主神(やえことしろぬしのかみ)、飛鳥神奈備三日女神(あすかのかんなびみひめのかみ)、大物主神(おおものぬしのかみ)、高皇産霊神(たかみむすひのかみ)。
創建は不明。古典によると、当社の御祭神・事代主神(ことしろぬしのかみ)は、大国主神(おおくにぬしのかみ)の第一子で、国譲りの際、信頼を受け、父神の相談にのり、その後、首渠神(ひとごのかみ)として八十万の神々を統率しこの天高市（飛鳥）に鎮まったとある。そして先代旧事本紀には、大己貴神(おおなむちのかみ)（大国主神(おおくにぬしのかみ)）は高津姫神を娶って一男一女を生み、その御子神である事代主神(ことしろぬしのかみ)が、高市社である甘南備飛鳥社に鎮座されていると記載される。なお高市とは「うてなの斎場(いつにわ)」と呼ばれ、「小高い所にあるまつりの庭」を意味するといわれている。()

日本紀略によれば、８２９年高市郡賀美郷にある神奈備山から、同郡同郷である現在の地（鳥形山）に神託によって遷座されたことが記載されている。また延喜式神名帳には「飛鳥社四座並びに名神大　月次　新嘗　相嘗」と記され、当時の神社の各付けの中で上位に置かれていたことがうかがえる。この延喜式神名帳とは平安時代にはじめて神社の格付けがされ、当時これに記載された神社は式内社と呼ばれた。その数は２８６１社でそのうち新嘗祭の前に朝廷よりお供えをされる重要なお祭りが相嘗祭で、全国にわずか７１坐に限られ、当社はその内の四座を占めていた。
古代より当社には氏子はなく、神主家は神主太比古命が崇神天皇より「大神臣(おおみわのあそん)飛鳥直(あすかのあたい)」の氏姓を賜り「飛鳥」の姓で今日に至っている。()