御祭神は、明治時代の京都府神社明細帳では伊邪那岐命(いざなぎのみこと)とされているが、江戸時代の地誌類では、かっては本殿の左右に祠があり、本殿の祭神を豊受大神(とようけのおおかみ)、向かって左は大川大明神(おおかわだいみょうじん)、右は八大龍王(はちだいりゅうおう)（海神）を祀っていたという。
当社は智恩寺境内にあったものを天橋立内のこの地に移したとされる。江戸時代前期の天橋立図屏風には、当地に社殿風の建物が描かれるとともに智恩寺境内に鳥居が描かれていて社殿が存在する。
一方、南北朝期の「慕帰絵詞(ぼきえことば)」に描かれた天橋立の図や雪舟筆「天橋立図」には、すでに当地に社殿が描かれており、江戸時代中期の「与謝之大絵図」や「丹後国天橋立之図」には当地に「橋立明神」の文字も記されているため、中世半ば以降は当地に鎮座すると考えられる。
いずれにしても、天橋立は江戸時代には智恩寺の境内地（寺領）であり、天橋立神社も智恩寺に属する神社であった。
現在の社殿は１９０７年（明治４５年）の再建になる。()

（左上）磯清水(いそしみず)　天橋立神社の手水用の水とされる井戸水であり、四面海水の中にありながら、少しも塩味を含んでいないところから、古来より不思議な水とされている。
平安中期の歌人・和泉式部の歌にも「橋立の 松の下なる 磯清水 都なりせば 君も汲ままし」と詠まれており、他に俳句にも「一口は げに千金の 磯清水」とあることから、古くから人々に親しまれてきた由緒ある井戸水である。そのため、環境庁の「名水百選」の一つとして認定を受けている。()